Link, en ung man fostrad till hästskötare i en by, får i uppdrag av borgmästaren att närvara vid Hyrules sammankomst. Han ger sig av, omedveten om det mörka öden som sjänker sig över landet. När han träder in i Skymningslandet som nu täcker Hyrule förvandlas han till en varg och tas till fånga. En mystisk figur som heter Midna fritar honom och med hjälp av hennes magi ger de sig av för att rädda landet från skuggorna.